Звуковой разум и старение

Как среди сыновей, у меня нет любимчиков и среди тридцати с небольшим аспирантов, успевших поработать в лаборатории Brainvolts. Но одной из тех, кто уж точно получил бы такую записку в коробочке с обедом, была Самира Андерсон. В отличие от большинства людей, приходящих в Brainvolts в двадцать с чем‑то, Самира называла себя «пожилой дамой», когда поступила в аспирантуру. На протяжении уже 30 лет она работала аудиологом в различных частных и медицинских учреждениях Миннесоты.

Ее пациенты, главным образом пожилые люди, определили ее исследовательский интерес. А именно, какую роль слух играет в старении и наоборот? Под ее руководством Brainvolts начала исследования звукового разума пожилых людей. Безусловно, никто не мог бы вести эту работу лучше, чем Самира. Как врач, она жаждала понять биологическую суть проблем, от которых лечила десятки лет. И участники исследований любили ее! Она с радостью делилась своими знаниями о том, что происходит в сфере общения, когда мы становимся старше, и обсуждала это с самыми разными людьми, которые хотели с ней работать. Спустя годы после завершения проектов о «стареющем мозге» некоторые их участники звонили в Brainvolts и спрашивали, не нужны ли нам еще люди для исследований.

С одной стороны, мы многое знаем о том, как старение затрагивает ухо, то есть что происходит с улиткой. С возрастом суммарное влияние шума за всю нашу жизнь и отмирание элементов среднего и внутреннего уха сдвигают наш порог слышимости. Эти пороги (громкость самых тихих звуков, которые мы можем слышать) с достижением среднего возраста меняются характерным образом. В одном исследовании было показано, что у 46% людей старше 48 лет слух уже ослаблен1. В другом обнаружили ухудшение слуха у 63% людей старше 70 лет2. Эта связанная с ухом потеря слуха носит название «пресбиакузис» (от греческих слов presbys + akousis, «старый слух»). Опытные аудиологи, такие как Самира, наверное, могли бы назвать возраст человека с точностью до пяти лет, глядя на одну лишь аудиограмму. Но чего Самира — да и никто другой — не могла бы узнать, это насколько человек может осмысливать звук, который способен слышать. В действительности некоторые пожилые люди даже с обычным порогом слышимости просто не могут понять те звуки, которые слышат. Такая потеря способности осмысливать звук обычно выражается в том, что люди начинают с трудом понимать речь в шумной обстановке. Понимание того, почему это происходит и что с этим делать, — это Святой Грааль науки о слухе.

Кроме возрастных нарушений в улитке уха (обычно касающихся восприятия высоких частот), нарушения также могут затрагивать слуховые центры мозга. Иногда это следствие ослабления сигнала от ушей3. Мозгу для оптимального функционирования нужен звук. У тех, кто носит слуховой аппарат, улучшается память и слух в шумной обстановке. Заметно улучшается ответ мозга на компоненты звука4. Люди часто говорят, что слуховой аппарат помогает «лучше думать». Похоже на то, как я вставляю контактные линзы перед тем, как позвонить по телефону: способность видеть помогает мне думать.

Но изменения в мозге часто не связаны с потерей слуха5. Старение сопровождается целым рядом физиологических изменений звукового разума. Старение может нарушать организацию тонотопических карт, распределяющих обработку разных частот, и нарушать тормозные процессы, обеспечивающие тонкую и избирательную настройку на определенные частоты6. Кроме того, происходит замедление обработки сигнала7, ослабление проводимости между взаимодействующими отделами мозга8 и усиление нейронного шума9.

С возрастом физиологические изменения происходят и за пределами слуховой системы, по всему мозгу. Когда мы стареем, активация полушарий становится более симметричной, кровоток ослабевает и мозг сжимается: примерно на 5% за каждые 10 лет после 40 лет, причем это касается и серого, и белого вещества10. Иногда слегка ослабевают когнитивные способности, связанные со скоростью обработки сигналов и с памятью11. Системные возрастные изменения в работе нейронов дополнительно затрудняют осмысление звуков12. Я говорю о каждодневных ситуациях, которые с возрастом проявляются чаще, например становится трудно подсчитать чаевые в ресторане или вспомнить, что только что случилось в книге, которую вы сейчас читаете. Возрастные когнитивные проблемы обычно касаются способности решать такие вот сиюминутные задачи, которая максимальна между 20 и 30 годами. Напротив, выкристаллизованный разум: навыки, способности и знания, выученные (а потом выученные заново), — продолжает улучшаться до семидесятилетнего возраста13.

А еще существует деменция. Это не специфическое заболевание, это набор симптомов, которые, наряду с потерей памяти, включают потерю ориентации во времени и пространстве, замешательство, снижение способности сосредотачиваться, трудности с нахождением вещей и зачастую изменения личности. Наиболее распространенной формой деменции является болезнь Альцгеймера, и считается, что сейчас 50 миллионов человек в мире живут с этой болезнью. Мы не знаем точно, в какой степени деменция коррелирует с какими‑то из перечисленных выше физиологических изменений мозга. Посмертное вскрытие людей, страдавших и не страдавших от болезни Альцгеймера, не позволяет сделать однозначных выводов; степень атрофии или дегенерации часто слабо связана с наличием и тяжестью когнитивных проблем14.

Но что мы знаем точно, так это то, что звук — это доступ к нашей памяти, когда остальная связь с миром съедена деменцией. Оперная певица мирового класса Нэнси Густафсон рассказывает о своей матери, у которой деменция прогрессировала до такой степени, что она уже не узнавала Нэнси и не говорила ничего, кроме «да» и «нет». Однажды Нэнси села за фортепиано в отделении, где находилась ее мама, и начала играть рождественские песни. Почти тотчас мама стала подпевать и потом какое‑то время поддерживала беседу. Нэнси основала ассоциацию «Песни наизусть» («Songs by Heart»), чтобы помогать петь людям с деменцией, живущим в домах престарелых. Музыка помогает людям с деменцией поддерживать эмоциональное и когнитивное здоровье15.

Отпечаток старения в слышащем мозге

Помня обо всем этом, такая специалистка, как Самира, желая помочь людям старше 70 лет решить проблемы со слухом, должна отдавать себе отчет, что трудности в понимании речи лишь в очень небольшой степени связаны с порогом слышимости. Трудности могут возникать из‑за возрастных изменений, касающихся как слуховых, так и других отделов мозга.

Лаборатория Brainvolts с Самирой во главе начала крупномасштабный проект по исследованию характеристик слухового мозга у пожилых людей. Используя FFR*, мы пытались понять, каковы признаки старения слухового мозга: обработка каких компонентов звука изменяется? А потом мы стали выяснять, как замедлить или устранить последствия старения звукового разума.

Не очень убедительно звучит, что, скажем, физиологический ответ на звук в «старом» мозге слабее, чем в «молодом», если в первом имеет место пресбиакузис. Если звук не передается от уха к разным центрам слухового пути, вряд ли стоит надеяться, что ответ мозга в таком случае будет нормальным. Поэтому мы использовали двусторонний подход, чтобы уменьшить влияние порога слышимости на наши результаты. Во-первых, мы сделали все возможное, чтобы аудиограммы испытуемых совпадали. Хотя приведенная выше статистика достаточно мрачная, безусловно, есть люди в возрасте 60–75 лет с нормальным порогом слышимости. Мы также отыскали несколько человек с потерей слуха из группы «молодых», чтобы выровнять соотношение. Во-вторых, мы определенным образом усиливали звук индивидуально для каждого испытуемого. Мы тщательно определяли пороги слышимости вдоль всего спектра частот для всех участников исследования и в зависимости от уникального профиля каждого участника использовали индивидуально подобранные звуки. Для Юджина, например, мы усилили звуки в интервале от 1000 до 4000 Гц, что соответствует ухудшению слуха на его аудиограмме, тогда как для Марджори мы равномерно приподняли весь спектр. Таким образом, мы сделали, что могли, чтобы каждый участник мог слышать звуки, которые активируют их уши одинаково.

Но даже после выравнивания слышимости мы почти во всех случаях наблюдали ослабление ответа на звук у пожилых людей, измеренного с помощью FFR16. Имели место некоторые нюансы, но в целом у пожилых участников ответ был слабее. Он был более отсроченным. Он был менее стабильным (менее постоянным). И менее синхронизированным. Гармоническое содержание было ослаблено (см. рис. 1). Самыми выраженными были изменения временных показателей ответа, что понятно, поскольку возрастное снижение скорости обработки сигналов может происходить из‑за изменений в структуре белого вещества17. Мы видели замедление обработки слогов, особенно со сложной временной разверткой, такой как ЧМ** в словах типа «дог». Отсрочка ответа на такие ЧМ могла составлять миллисекунду или более — для слышащего мозга это целая вечность. Звуковой разум просто не реагировал так быстро, как годы назад. Кроме того, наблюдалась связь между степенью ухудшения ответа и тем, как участники описывали свое состояние во время эксперимента. У тех, кто заявлял, что они в целом неплохо слышали записи на фоне шума, ухудшение было менее выраженным; у тех же, кто заявлял о трудностях, действительно, ответ мозга был нарушен в большей степени18. Вспомните, что благодаря индивидуальному усилению звука все они «слышали» ушами один и тот же сигнал; поэтому из их описаний следовало, что именно сигнал мозга, который мы записывали, отражал то, насколько хорошо они осмысливали звук.

Может ли улучшение самого звука ослабить когнитивное старение? Пожилые люди с ухудшением слуха на протяжении шести месяцев носили слуховые аппараты. В результате улучшилась не только их способность слышать и понимать звуки на фоне шума даже без слуховых аппаратов, но появлялись признаки перестройки звукового разума19.

Мы не знаем, потеряли ли слуховые отделы мозга способность адекватно реагировать из‑за собственных проблем, или они замедлились, поскольку не получали сигналов от когнитивных центров, которые независимым образом угасали с возрастом. В любом случае мы видели явные признаки старения звукового разума, в котором нельзя обвинять одни только уши. Даже с самыми лучшими на свете слуховыми аппаратами, подогнанными и запрограммированными самыми высококлассными аудиологами, стареющему мозгу непросто решать такие задачи, как вычленение речи из шума.

И что же делать? Самира решила узнать, как помочь пожилым пациентам восстановить свой угасающий с годами звуковой разум.

Замедляем слуховое старение. Тренировки

Одновременно с повсеместным распространением персональных компьютеров и смартфонов наблюдается расцвет компьютерных приложений для «тренировки мозга». Одни созданы для пожилых людей, другие — для детей школьного возраста, но все они заявляют, что улучшают память, способность обучаться и сосредотачиваться через «перепрошивку» мозга. Какие‑то имеют убедительное научное обоснование, другие, возможно, просто новомодные способы изымания денег. В научной среде, как в нейробиологии, так и в других областях, мнения разнятся от одобрения до скептицизма20. Тем не менее Самира поняла, что теперь, вооружившись объективным методом оценки влияния этих средств на звуковой разум, она может измерить, усиливается ли ответ стареющего мозга на звук в результате легкодоступных тренировок. Если это так, это стало бы важной новостью для всех нас и для провайдеров в сфере оздоровления слуха.

Самира выбрала коммерческий продукт, в котором особый акцент ставился на тренировку слуха. В частности, там были упражнения, направляющие внимание на определенные компоненты звука, включая распознавание звуков (например, ЧМ), слогов и слов, различающихся временной разверткой. И все это было представлено в постепенно усложняющемся звуковом контексте. Поначалу компоненты звука разобрать легко, но потом их постепенно модифицируют, делая все сложнее, по мере того как участник учится слышать все более тонкие нюансы звука. Это приложение казалось сделанным специально для Самиры и ее пациентов с их характерным отпечатком старения в слуховом мозге. Она привлекла к исследованию 79 человек в возрасте от 55 до 70 лет и, разделив их случайным образом, половине предложила на протяжении восьми недель выполнять упражнения для тренировки мозга, а второй половине — на протяжении такого же времени обучаться с помощью видеопрограмм. Люди из обеих групп должны были уделять этой активности час в день пять дней в неделю. До и после этого восьминедельного периода у всех участников измерялась память, способность слышать на фоне шума, скорость обработки звука и FFR.

Через восемь недель у людей, выполнявших упражнения для тренировки мозга, наблюдалось улучшение памяти, способности слышать на фоне шума и скорости обработки звука. Временные показатели ответа мозга тоже улучшились, особенно при реакции на ЧМ слогов речи на фоне шума21. Подобных изменений не было зафиксировано в группе людей, смотревших образовательные программы. Выясняется, что направленная тренировка слуха за достаточно короткий срок способствует настройке звукового разума и сглаживает одно из главных неудобств для пожилых людей — трудности восприятия речи на фоне шума. Самира рассказывает об одном участнике исследования, Фреде, который не мог поверить, насколько лучше он стал слышать звуки в фильмах. «Вдруг я стал смеяться шуткам и перестал бесконечно спрашивать: „Так, еще раз, а кто этот парень?“ Кажется, улучшение слуха улучшило весь мой мозг!» Другая участница, Сэнди, сообщила, что стала получать больше удовольствия от шумных семейных встреч с малышами-внуками. К сожалению, судя по некоторым признакам, это непродолжительное улучшение22, и, вероятно, занятия должны быть регулярными. Тем не менее разумный выбор упражнений для тренировки мозга помогает отчасти вернуть временные показатели ответа, ухудшающиеся с возрастом.

Но что, если есть способ вообще предотвратить снижение скорости обработки звука?

Здоровое старение

С увеличением доли пожилого населения, живущего все дольше и дольше, тема здорового старения приобретает небывалую значимость. Национальный институт США по проблемам старения выделяет четыре элемента, которые могут вносить вклад в обеспечение продуктивной и содержательной старости: поддержание здоровой массы тела, здоровое питание, физическая активность и наличие увлечений и социальной активности. Соблюдение этих условий снижает риск деменции и увеличивает продолжительность жизни23.

Как мы видим, в этом списке не говорится о роли звукового разума в здоровом старении. Однако качество жизни пожилых людей сильно связано со звуком и слухом. Даже при тщательном контроле остальных факторов риска (возраст, пол, уровень образования и др.) наличие ухудшения слуха сильно и независимо связано с когнитивными нарушениями24. А среди людей с диагностированной деменцией скорость угасания когнитивной функции выше при наличии проблем со слухом25. Как Национальный институт США, так и его аналог в Великобритании называют потерю слуха одним из факторов риска деменции, который в значительной степени поддается коррекции26. Связь между деменцией и слухом наблюдается на уровне мозга так же отчетливо, как и на уровне уха. Способность слышать на фоне шума, которая требует не только слышать сигнал, но и думать о нем, снижена у пожилых людей с болезнью Альцгеймера и другими формами нарушения памяти27.

Но есть и еще один неприятный аспект связи между слухом и деменцией. Проблемы со слухом — как общее ухудшения слуха, так и особенно неспособность слышать на фоне шума — приводят к изоляции. Если вы плохо разбираете речь, вы с меньшей вероятностью пойдете на встречу с друзьями, в церковь, позвоните детям или поболтаете с продавцом в магазине. Вы будете все больше отдаляться, чувствовать все большую социальную изоляцию и одиночество и в конечном итоге вести менее насыщенную жизнь. Эти социальные факторы, которые есть в списке Национального института старения, связаны с деменцией.

Как молодой человек способен начать заниматься спортом и правильно питаться прямо с сегодняшнего дня, чтобы подготовить себя к здоровой старости, так вполне возможно начать делать что‑то со своим звуковым разумом, что принесет дивиденды в более поздние годы. Здоровое старение начинается в детстве.

Поддерживаем молодость звукового разума с помощью музыки

Занятия музыкой способствуют сохранению здоровья в пожилом возрасте. Пожилые музыканты лучше разбирают речь на фоне шума, чем их сверстники-немузыканты, и это отражено в ответе их мозга на звук28. Более того, пожилые люди с музыкальным прошлым лучше сохраняют память и когнитивные способности, чем немузыканты29.

Мы в Brainvolts изучили работу слухового мозга у пожилых музыкантов. Мы привлекли к исследованию музыкантов и немузыкантов в возрасте от 45 до 65 лет. За плечами у музыкантов были десятилетия непрерывной музыкальной практики, начавшейся с детского возраста. После тщательной проверки слуха, показателя IQ и выравнивания групп по когнитивным способностям, физической и социальной активности мы проанализировали способность участников слышать на фоне шума. Музыканты делали это лучше30. Затем мы проверили, какое влияние занятия музыкой оказывали на обнаруженные нами ранее признаки старения в мозге. Примечательно, что ухудшение обработки всех компонентов звука (временной развертки, постоянства и др.) у пожилых музыкантов было менее выраженным или вообще отсутствовало. Реакция их мозга была близка к реакции здоровых молодых людей (рис. 2)31. Это касалось даже тех пожилых участников, у которых было связанное с ухом ухудшение слуха: способность слышать в шуме у пожилых музыкантов с ухудшением слуха оказалась такой же или лучше, чем у немузыкантов с нормальным порогом слышимости, причем даже вдвое более молодых32. Активность мозга пожилых музыкантов — с потерей или без потери слуха — сохраняет четкость и ясность молодых людей.

Немного, а хватает надолго

В старости артрит лишил руки моей мамы силы, сделав ее костяшки пальцев распухшими и болезненными. Она не могла открывать консервные банки и с трудом завязывала шнурки. Но, благодаря моторно-слуховой памяти, сформированной за годы занятий музыкой, она сохранила способность играть на пианино.

Положительное влияние занятий музыкой сохраняется, даже если вы больше не играете. На лекциях я часто спрашиваю: «Кто из вас когда‑нибудь занимался музыкой?» Многие поднимают руки. «А кто из вас играет до сих пор?» Большинство рук исчезает. Многие из нас занимались музыкой в прошлом. Мы заинтересовались, не могут ли занятия музыкой в ранние годы жизни приносить плоды через десятилетия, как скромное инвестирование в молодости неплохо окупается при выходе на пенсию. Если звуковой разум через занятия музыкой научился эффективно связывать звук со смыслом, продолжает ли он усиливать этот навык автоматически в последующие годы?

Мозг пожилых людей, игравших на музыкальном инструменте всего лишь на протяжении трех лет много десятилетий назад, имеет признаки более «молодого» мозга33. В частности, наблюдается более правильная временная развертка ответа на такие сложные компоненты, как ЧМ речи. Этот результат хорошо согласуется с комплементарными данными на животных, показывающими, что обогащение звуковой среды на ранних этапах развития улучшает обработку звука в более поздние годы34. Однако это улучшение все‑таки более скромное, чем у пожилых людей, которые продолжают заниматься музыкой. Только у людей, занимающихся музыкой на протяжении всей жизни, улучшается обработка всех компонентов звука, что отражено на рис. 2. Другие исследования роли музыкальных занятий в ранние годы показали, что у пожилых людей с хотя бы десятью годами музыкальной практики за плечами лучше память, организованность и когнитивная гибкость по сравнению с другими людьми с такими же данными, но без опыта (или с небольшим опытом) музыкальных занятий35.

Никогда не поздно

А что, если вы уже пожилой человек и никогда не занимались музыкой? Помогут ли музыкальные занятия, если вы начнете сегодня?

Да! Как у сов с призмами на глазах и у других животных36, человеческий звуковой разум продолжает формироваться до самой старости. Пожилой человек, начинающий заниматься музыкой сегодня, получит пользу как в отношении нервной обработки сигналов, так и в отношении качества слуха. Хоровое пение по два часа в неделю на протяжении десяти недель с еженедельными уроками по вокалу привело к улучшению качества слуха на фоне шума и усилению нервного ответа на основные частоты в речи (высота голоса) у людей от 50 и до 80 лет37. Обучение игре на фортепиано в пожилом возрасте помогало лучше слышать на фоне шума и усиливало моторно-речевую систему мозга38. Еще в одном исследовании сравнивали эффект прослушивания и исполнения музыки, и оказалось, что у людей от 60 до 80 лет, которые играли музыку, улучшалась рабочая память и координация движений рук39.

Профессор Джулин Джонсон из Калифорнийского университета, вдохновленная повсеместным в Финляндии участием пожилых людей в группах по пению, предприняла крупномасштабное исследование. Она обнаружила, что у пожилых людей, поющих в хоре, ослабевает чувство одиночества и повышается качество жизни40. Количественные показатели здоровья, такие как частота посещений врачей, число выписанных рецептов и падений, были ниже у пожилых людей, поющих в хоре41. Таким образом, занятия музыкой напрямую влияют на звуковой разум в пожилом возрасте, наряду с другими преимуществами, которые могут дать музыкальные занятия: улучшение качества жизни, укрепление памяти и общее улучшение самочувствия42.

Поддерживаем молодость звукового разума, говоря на другом языке

Когнитивному здоровью способствуют умственные упражнения, уровень образования, правильное питание, физическая нагрузка и активное социальное общение. К этому списку можно добавить еще один фактор — двуязычность. Двуязычные люди обычно превосходят одноязычных людей в заданиях, требующих таких когнитивных функций, как внимание и тормозный контроль. Эта способность сохраняется у двуязычных людей и в пожилом возрасте43. Мозг двуязычных людей с болезнью Альцгеймера способен выдерживать большую степень физической дегенерации до потери дееспособности44. В некоторых исследованиях делались попытки оценить эту тенденцию количественно и отмечалось, что владение вторым языком может отсрочить наступление деменции на 4–5 лет45.

Принимаем старение

Если честно, мне нравится стареть. Люди моего возраста за свою жизнь имели больше времени и материалов для работы, чем подростки. Мой жизненный опыт — звуки, которые я любила и которыми жила все эти годы, — сделал меня мной: звуки фортепиано моей матери, звуки итальянских гор, звуки Нью-Йорка, звуки моей электрогитары в 20 лет, звуки голосов моих самых любимых сыновей, звуки моей электрогитары в 60 лет, рок-опера, которую я напишу в 90 лет... Мой звуковой разум продолжает развиваться.

Я бывала на конференциях по проблемам старения, главная мысль которых заключалась в: СТАРЫЙ = ПЛОХО. Этот вывод следует из исследования всего того, что мы можем померить: полога слышимости, времени реакции, атрофии мозга. Но у нас нет исследований неизмеримого: мудрости, терпения, сострадания, радости. С годами мы учимся слушать и понимать, что стоит слушать. Результат жизненного опыта невозможно измерить, но если было бы возможно, я думаю, было бы больше конференций по теме СТАРЫЙ = ЧУДЕСНО. (Но, возможно, это лишь искаженный взгляд моего ослабленного возрастом разума.)

Я надеюсь, что связь между слухом, мышлением и чувствами постепенно будет признаваться все шире. Путешествия во времени все еще недоступны, и поэтому у нас нет возможности изменить то, что могло быть сделано в прошлом для формирования нашего звукового разума. Но обучение (или возобновление обучения) музыке, изучение других языков и упражнения, усиливающие связь между звуком и смыслом, предлагают другие возможности. Звуковой разум каждого из нас — это путь к богатой общением жизни.

Нина Краус

Глава из книги «Мозг слушает».

* Значение аббревиатуры FFR раскрывается в главе второй «Сигналы внутри головы»: «Многие исследования в лаборатории Brainvolts включали в себя измерение электрической активности среднего мозга в виде реакции на периодический звуковой стимул (frequency following response, FFR) и использование ее в качестве отправной точки для изучения мозговых процессов, связанных с восприятием музыки, чтением, аутизмом, старением и другими состояниями» — прим. «Элементов».

** Частотная модуляция — прим. «Элементов».

1 K. J. Cruickshanks et al. «Prevalence of Hearing Loss in Older Adults in Beaver Dam, Wisconsin — the Epidemiology of Hearing Loss Study». American Journal of Epidemiology 148, no. 9 (1998): 879–886.

2 F. R. Lin et al. «Hearing Loss Prevalence and Risk Factors Among Older Adults in the United States». Journals of Gerontology Series A: Biological Sciences and Medical Sciences 66, no. 5 (2011): 582–590.

3 J. F. Willott. «Anatomic and Physiologic Aging: A Behavioral Neuroscience Perspective». Journal of the American Academy of Audiology 7, no. 3 (1996): 141–151.

4 S. Anderson,d N. Kraus. «The Potential Role of the cABR in Assessment and Management of Hearing Impairment». International Journal of Otolaryngology 2013, no. 604729 (2013): 1–10; H. Karawani et al. «Restoration of Sensory Input May Improve Cognitive and Neural Function». Neuropsychologia 114 (2018): 203–213; H. Karawani et al. «Neural and Behavioral Changes After the Use of Hearing Aids». Clinical Neurophysiology 129, no. 6 (2018): 1254–1267; K. A. Jenkins et al. «Effects of Amplification on Neural Phase Locking, Amplitude, and Latency to a Speech Syllable». Ear and Hearing 39, no. 4 (2018): 810–824.

5 J. P. Walton et al. «Age-Related Alterations in the Neural Coding of Envelope Periodicities». Journal of Neurophysiology 88, no. 2 (2002): 565–578.

6 D. M. Caspary et al. «Inhibitory Neurotransmission, Plasticity and Aging in the Mammalian Central Auditory System». Journal of Experimental Biology 211, no. 11 (2008): 1781–1791; D. M. Caspary et al. «Age-Related GABAA Receptor Changes in Rat Auditory Cortex». Neurobiology of Aging 34, no. 5 (2013): 1486–1496; J. R. Engle, G. H. Recanzone. «Characterizing Spatial Tuning Functions of Neurons in the Auditory Cortex of Young and Aged Monkeys: A New Perspective on Old Data». Frontiers in Aging Neuroscience 4 (2012): 36; D. M. Caspary et al. «Age-Related Changes in the Inhibitory Response Properties of Dorsal Cochlear Nucleus Output Neurons: Role of Inhibitory Inputs». Journal of Neuroscience 25, no. 47 (2005): 10952–10959; E. de Villers-Sidani et al. «Recovery of Functional and Structural Age-Related Changes in the Rat Primary Auditory Cortex with Operant Training». Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 107, no. 31 (2010): 13900–13905; B. D. Richardson et al. «Reduced GABA (A) Receptor-Mediated Tonic Inhibition in Aged Rat Auditory Thalamus». Journal of Neuroscience 33, no. 3 (2013): 1218—1227a; D. L. Juarez-Salinas et al. «Hierarchical and Serial Processing in the Spatial Auditory Cortical Pathway Is Degraded by Natural Aging». Journal of Neuroscience 30, no. 44 (2010): 14795–14804.

7 D. M. Caspary et al. «Inhibitory Neurotransmission, Plasticity and Aging in the Mammalian Central Auditory System». Journal of Experimental Biology 211 (11): 1781–1791; J. H. Grose, S. K. Mamo. «Processing of Temporal Fine Structure as a Function of Age». Ear and Hearing 31, no. 6 (2010): 755–760; K. L. Tremblay et al. «Effects of Age and Age-Related Hearing Loss on the Neural Representation of Speech Cues». Clinical Neurophysiology 114, no. 7 (2003): 1332–1343; K. C. Harris et al. «Age-Related Differences in Gap Detection: Effects of Task Difficulty and Cognitive Ability». Hearing Research 264, no. 1–2 (2010): 21–29; J. J. Lister et al. «Auditory Evoked Response to Gaps in Noise: Older Adults». International Journal of Audiology 50, no. 4 (2011): 211–225; J. P. Walton. «Timing Is Everything: Temporal Processing Deficits in the Aged Auditory Brainstem». Hearing Research 264, no. 1–2 (2010): 63–69; L. E. Humes et al. «Measures of Hearing Threshold and Temporal Processing Across the Adult Lifespan». Hearing Research 264, no. 1–2 (2010): 30–40.

8 W. C. Clapp et al. «Deficit in Switching between Functional Brain Networks Underlies the Impact of Multitasking on Working Memory in Older Adults». Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 108 no. 17 (2011): 7212–7217; A. Gazzaley et al. «Top-Down Suppression Deficit Underlies Working Memory Impairment in Normal Aging». Nature Neuroscience 8, no. 10 (2005): 1298–1300.

9 D. L. Juarez-Salinas et al. «Hierarchical and Serial Processing in the Spatial Auditory Cortical Pathway Is Degraded by Natural Aging». Journal of Neuroscience 30, no. 44 (2010): 14795–14804.

10 R. Peters. «Ageing and the Brain». Postgraduate Medical Journal 82, no. 964 (2006): 84–88.

11 T. A. Salthouse. «The Processing-Speed Theory of Adult Age Differences in Cognition». Psychological Review 103 (3): 403–428; C. T. Albinet et al. «Processing Speed and Executive Functions in Cognitive Aging: How to Disentangle Their Mutual Relationship?» Brain and Cognition 79, no. 1 (2012): 1–11; R. Zacks et al. «Human Memory». In Handbook of Aging and Cognition. Ed. F. Craik, T. Salthouse, 293–358. Mahwah, NJ: Erlbaum, 2000.

12 D. M. Caspary et al. «Inhibitory Neurotransmission, Plasticity and Aging in the Mammalian Central Auditory System». Journal of Experimental Biology 211, no. 11 (2008): 1781–1791; D. L. Juarez-Salinas et al. «Hierarchical and Serial Processing in the Spatial Auditory Cortical Pathway Is Degraded by Natural Aging». Journal of Neuroscience 30, no. 44 (2010): 14795–14804; J. J. Lister et al. «An Adaptive Clinical Test of Temporal Resolution: Age Effects». International Journal of Audiology 50, no. 6 (2011): 367–374.

13 T. Salthouse. «Consequences of Age-Related Cognitive Declines». Annual Review of Psychology 63 (2012): 201–226.

14 R. Katzman et al. «Clinical, Pathological, and Neurochemical Changes in Dementia — a Sub-group with Preserved Mental Status and Numerous Neocortical Plaques». Annals of Neurology 23, no. 2 (1988): 138–144.

15 C. M. Tomaino. «Meeting the Complex Needs of Individuals with Dementia Through Music Therapy». Music and Medicine 5, no. 4 (2013): 234–241.

16 S. Anderson et al. «Aging Affects Neural Precision of Speech Encoding». Journal of Neuroscience 32, no. 41 (2012): 14156–14164.

17 B. U. Forstmann et al. «The Speed-Accuracy Tradeoff in the Elderly Brain: A Structural Model-Based Approach». Journal of Neuroscience 31, no. 47 (2011): 17242–49; P. H. Lu et al. «Age-Related Slowing in Cognitive Processing Speed Is Associated with Myelin Integrity in a Very Healthy Elderly Sample». Journal of Clinical and Experimental Neuropsychology 33, no. 10 (2011): 1059–1068.

18 S. Anderson et al. «Auditory Brainstem Response to Complex Sounds Predicts Self-Reported Speech-in-Noise Performance». Journal of Speech, Language, and Hearing Research 56, no. 1 (2013): 31–43.

19 H. A. Glick, A. Sharma. «Cortical Neuroplasticity and Cognitive Function in Early-Stage, Mild-Moderate Hearing Loss: Evidence of Neurocognitive Benefit From Hearing Aid Use». Frontiers in Neuroscience 14 (2020): 93.

20 Max Planck Institute for Human Development and Stanford Center on Longevity. A Consensus on the Brain Training Industry from the Scientific Community.

21 S. Anderson et al. «Reversal of Age-Related Neural Timing Delays with Training». Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 110, no. 11 (2013): 4357–4362.

22 S. Anderson et al. «Partial Maintenance of Auditory-Based Cognitive Training Benefits in Older Adults». Neuropsychologia 62 (2014): 286–296.

23 J. Verghese et al. «Leisure Activities and the Risk of Dementia in the Elderly». New England Journal of Medicine 348, no. 25 (2003): 2508–2516; S. C. Moore et al. «Leisure Time Physical Activity of Moderate to Vigorous intensity and Mortality: A Large Pooled Cohort Analysis». PLoS Medicine 9, no. 11 (2012): e1001335.

24 F. R. Lin et al. «Hearing Loss and Incident Dementia». Archives of Neurology 68, no. 2 (2011): 214–220; R. K. Gurgel et al. «Relationship of Hearing Loss and Dementia: A Prospective, Population-Based Study». Otology & Neurotology 35, no. 5 (2014): 775–781; F. R. Lin et al. «Hearing Loss and Cognitive Decline in Older Adults». JAMA Internal Medicine 173, no. 4 (2013): 293–299.

25 R. K. Gurgel et al. «Relationship of Hearing Loss and Dementia: A Prospective, Population-Based Study». Otology & Neurotology 35, no. 5 (2014): 775–781; C. A. Peters et al. «Hearing Impairment as a Predictor of Cognitive Decline in Dementia». Journal of the American Geriatrics Society 36, no. 11 (1998): 981–986.

26G. Livingston et al. «Dementia Prevention, Intervention, and Care». Lancet 390, no. 10113 (2017): 2673–2734.

27 G. A. Gates et al. «Auditory Dysfunction in Aging and Senile Dementia of the Alzheimer’s Type». Archives in Neurology 52, no. 6 (1995): 626–634; G. A. Gates et al. «Central Auditory Dysfunction as a Harbinger of Alzheimer Dementia». Archives of Otolaryngology — Head and Neck Surgery 137, no. 4 (2011): 390–395.

28 B. R. Zendel, C. Alain. «Musicians Experience Less Age-Related Decline in Central Auditory Processing». Psychology and Aging 27, no. 2 (2012): 410–17; G. M. Bidelman, C. Alain. «Musical Training Orchestrates Coordinated Neuroplasticity in Auditory Brainstem and Cortex to Counteract Age-Related Declines in Categorical Vowel Perception». Journal of Neuroscience 35, no. 3 (2015): 1240–1249.

29 B. Pladdy, A. MacKay. «The Relation between Instrumental Musical Activity and Cognitive Aging». Neuropsychology 25, no. 3 (2011): 378–386.

30 A. Parbery-Clark et al. «Musical Experience and the Aging Auditory System: Implications for Cognitive Abilities and Hearing Speech in Noise». PLoS One 6, no. 5 (2011): e18082.

31 S. Anderson et al. «Aging Affects Neural Precision of Speech Encoding». Journal of Neuroscience 32, no. 41 (2012): 14156–14164; A. ParberyClark et al. «Musical Experience Strengthens the Neural Representation of Sounds Important for Communication in Middle-Aged Adults». Frontiers in Aging Neuroscience 4, no. 30 (2012): 1–12.

32 A. Parbery-Clark et al. «Musical Experience and the Aging Auditory System: Implications for Cognitive Abilities and Hearing Speech in Noise». PLoS One 6, no. 5 (2011): e18082; A. Parbery-Clark et al. «Musicians Change Their Tune: How Hearing Loss Alters the Neural Code». Hearing Research 302 (2013): 121–131.

33 E. Skoe, N. Kraus. «A Little Goes a Long Way: How the Adult Brain Is Shaped by Musical Training in Childhood». Journal of Neuroscience 32 no. 34 (2012): 11507–11510; T. White-Schwoch et al. «Older Adults Benefit from Music Training Early in Life: Biological Evidence for Long-Term Training-Driven Plasticity». Journal of Neuroscience 33, no. 45 (2012): 17667–17674.

34 S. W. Threlkeld et al. «Early Acoustic Discrimination Experience Ameliorates Auditory Processing Deficits in Male Rats with Cortical Developmental Disruption». International Journal of Developmental Neuroscience 27, no. 4 (2009): 321–328; E. C. Sarro, D. H. Sanes. «The Cost and Benefit of Juvenile Training on Adult Perceptual Skill». Journal of Neuroscience 31, no. 14 (2011): 5383–5391; N. D. Engineer et al. «Environmental Enrichment Improves Response Strength, Threshold, Selectivity, and Latency of Auditory Cortex Neurons». Journal of Neurophysiology 92, no. 1 (2004): 73–82.

35 B. Hanna-Pladdy, A. MacKay. «The Relation between Instrumental Musical Activity and Cognitive Aging». Neuropsychology 25, no. 3 (2011): 378–386; B. Hanna-Pladdy, B. Gajewski. «Recent and Past Musical Activity Predicts Cognitive Aging Variability: Direct Comparison with General Lifestyle Activities». Frontiers in Human Neuroscience 6 (2012): 198.

36 E. de Villers-Sidani et al. «Recovery of Functional and Structural Age-Related Changes in the Rat Primary Auditory Cortex with Operant Training». Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 107, no. 31 (2010): 13900–13905; E. de Villers-Sidani, M. M. Merzenich. «Lifelong Plasticity in the Rat Auditory Cortex: Basic Mechanisms and Role of Sensory Experience». Progress in Brain Research 191 (2011): 119–131; J. M. Cisneros-Franco et al. «A Brain Without Brakes: Reduced Inhibition Is Associated with Enhanced but Dysregulated Plasticity in the Aged Rat Auditory Cortex». eNeuro 5, no. 4 (2018).

37 E. Dubinsky et al. «Short-Term Choir Singing Supports Speech-inNoise Perception and Neural Pitch Strength in Older Adults with Age-Related Hearing Loss». Frontiers in Neuroscience 13 (2019): 1153.

38 B. R. Zendel et al. «Musical Training Improves the Ability to Understand Speech-in-Noise in Older Adults». Neurobiology of Aging 81 (2019): 102–115.

39 J. A. Bugos. «The Effects of Bimanual Coordination in Music Interventions on Executive Functions in Aging Adults». Frontiers in Integrative Neuroscience 13 (2019): 68.

40 J. K. Johnson et al. «Quality of Life (QOL) of Older Adult Community Choral Singers in Finland». International Psychogeriatrics 25, no. 7 (2013): 1055–1064; J. K. Johnson et al. «A Community Choir Intervention to Promote Well-Being Among Diverse Older Adults: Results from the Community of Voices Trial». Journals of Gerontology Series B: Psychological Sciences and Social Sciences (2018).

41 G. D. Cohen et al. «The Impact of Professionally Conducted Cultural Programs on the Physical Health, Mental Health, and Social Functioning of Older Adults». Gerontologist 46, no. 6 (2006): 726–734.

42 J. K. Johnson et al. «Quality of Life (QOL) of Older Adult Community Choral Singers in Finland». International Psychogeriatrics 25, no. 7 (2013): 1055–1064; T. Särkämö et al. «Pattern of Emotional Benefits Induced by Regular Singing and Music Listening in Dementia». Journal of the American Geriatrics Society 64, no. 2 (2016): 439–440; T. Särkämö et al. «Cognitive, Emotional, and Social Benefits of Regular Musical Activities in Early Dementia: Randomized Controlled Study». Gerontologist 54, no. 4 (2014): 634–650.

43 E. Bialystok et al. «Bilingualism, Aging, and Cognitive Control: Evidence from the Simon Task». Psychology and Aging 19, no. 2 (2004): 290–303.

44 T. A. Schweizer et al. «Bilingualism as a Contributor to Cognitive Reserve: Evidence from Brain Atrophy in Alzheimer’s Disease». Cortexr 48, no. 8 (2012): 991–996.

45 E. Woumans et al. «Bilingualism Delays Clinical Manifestation of Alzheimer’s Disease». Bilingualism: Language and Cognition 18, no. 3 (2015): 568–574; F. I. Craik et al. «Delaying the Onset of Alzheimer Disease: Bilingualism as a Form of Cognitive Reserve». Neurology 75, no. 19 (2010): 1726–1729.